Eine einsame Gondel gleitet die Kanäle eines abgelegenen Stadtviertels von Venedig entlang. An Bord befinden sich zwei Mädchen, die einem ungewissen Schicksal entgegenfahren. Der berüchtigte Spiegelmacher Arcimboldo hat Merle und die blinde Junipa aus dem Waisenhaus holen lassen und nimmt sie bei sich als Lehrlinge auf. Seine Werkstatt liegt am Kanal der Ausgestoßenen, wo die beiden Waisenkinder von der Haushälterin Unke in Empfang genommen werden. Unke begrüßt sie freundlich, aber warum trägt sie eine Maske, die ihre untere Gesichtshälfte verdeckt? Und warum steigt sie nachts heimlich in den tiefen Brunnen im Innenhof hinab?
Das Venedig in Die fließende Königin entspricht nur teilweise der Stadt, wie wir sie kennen. Gardesoldaten auf steinernen, fliegenden Löwen patrouillieren durch die Straßen und Kanäle, die Stadt wird von den Truppen des wieder geborenen Pharaos belagert, und die Geschichtsbücher berichten von einer Expedition, die auf ein unterirdisch lebendes Volk gestoßen ist. Für Merle ist all dies völlig normal. Sie möchte einfach nur ihre Arbeit zur Zufriedenheit der Erwachsenen bewältigen und Junipa eine gute Freundin sein. Doch eines Nachts belauscht sie ein Gespräch, das für das Schicksal Venedigs von einschneidender Bedeutung ist, und mit Entsetzen muss sie feststellen, dass nur sie die Stadt retten kann.